Gotham, 1981. Arthur Fleck (Joaquin Phoenix) ist ein einsamer, liebenswerter, aber psychisch labiler Strassenclown, der sich mehr als alles andere wünscht, ein richtiger Standup-Comedian zu werden und andere zu unterhalten. Er lebt mit seiner geliebten und ans Bett gefesselten Mutter Penny (Frances Conroy) zusammen und vergöttert Murray Franklin (Robert De Niro), einen beliebten Late-Night-Talkmaster. Von fern liebt Arthur seine Nachbarin Sophie Dumond (Zazie Beetz), eine alleinerziehende Mutter. Ausserhalb seines Safe Spaces ist Fleck jedoch ständig mit Unglück und Elend konfrontiert. Als Auftragsclown ist er zudem nicht besonders erfolgreich, und als er bei einem schäbigen Marketing-Auftritt von ein paar Halbstarken zusammengeschlagen wird, verliert er seine Selbstachtung endgültig. Den Rest gibt ihm eine erniedrigende Videoeinspielung ausgerechnet in der Show des von ihm verehrten Franklin, der seine misslungene Performance dem Publikum zur Belustigung vorführt. Fleck fühlt sich von der Gesellschaft abgelehnt und unfähig, normale Beziehungen zu anderen Menschen aufzubauen. Allmählich wendet er die Gewalt, die er bislang gegen sich richtete, nach aussen und als er, im Clownkostüm und mit einer Pistole bewaffnet, in der U-Bahn von drei Bankertypen geschlagen und gedemütigt wird, schiesst er zurück. Drei Menschen sind danach tot. Im Verlaufe der Suche nach dem "Killer-Clown" avanciert Fleck zur Medienpersönlichkeit, die von der Öffentlichkeit mehr und mehr zum Rächer der Abgehängten und sozial Deklassierten erhoben wird. So wandelt sich das Opfer Arthur Fleck zum psychopathischen Täter "Joker", der mit geschminktem Gesicht in Gotham einen brutalen Rachefeldzug gegen all jene Reichen und Mächtigen entfesselt, die er, wie beispielsweise Franklin, für sein Elend verantwortlich macht.